第一部
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波之國篇
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鳴人在忍者學校畢業考第三次失敗。水木老師利用鳴人偷竊禁術卷軸，陰謀被同僚海野伊魯卡看破，趕來救鳴人。鳴人利用禁術卷軸中的招式--多重影分身術擊敗水木。 伊魯卡老師准他以此通過考試畢業。在學校畢業後，獲分派上忍旗木卡卡西為小隊老師，卡卡西給三人進行鈴鐺演習，鳴人他們各自為戰，以失敗告終。其中卡卡西當面指出鳴人的缺點就是行事作戰太過莽撞，還將鳴人綁在一根木頭上，命他不准在被綁住的期間進食。後佐助悟出老師要他們有團結精神，於是和小櫻將自己的便當分一小部分讓鳴人食用，最終卡卡西見到三人領悟了團結精神的重要性，便正式宣布三人通過了生存測試。
最後鳴人與同屆八名畢業生（宇智波佐助、春野櫻、奈良鹿丸、山中井野、秋道丁次、日向雛田、犬塚牙、油女志乃）通過了生存測試正式成為下忍，與宇智波佐助、春野櫻歸屬第七班。
鳴人們正式成為下忍後，一向從事的都是D級或以下的任務，如找寵物、清潔河道等，鳴人本身亦有點怨言。終於他們獲派護送要人的C級任務（但這是委託人謊報的結果，實際上該任務難度應為A級），其內容就是要安全護送橋樑建築師達茲納先生返「波之國」。在卡卡西帶領下，他們陪同達茲納先生出發。然而途中卻遇上了來自霧隱村的兩名中忍鬼兄弟，鳴人因從未有實戰經驗，心裡慌張；相反佐助及小櫻表現鎮定，佐助更以敏捷身手把兩名中忍制伏，等待卡卡西處理。及後他們遇上更強的敵人－手持斬首大刀的霧隱叛忍桃地再不斬。當卡卡西被再不斬以「水遁·水牢術」所困時，鳴人與佐助配合，將變化成「風魔手裡劍·影風車」的鳴人擲出，解開了再不斬對卡卡西的束縛。卡卡西擊敗再不斬後，便指導鳴人、佐助和小櫻如何控制查克拉。鳴人和佐助互相競爭，最後均能達到樹頂。鳴人們寄宿在波之國伊那利一家中;同時他亦認識了一名神秘的少年，就是白。
不久，本身已死的桃地再不斬再度出現，向第七班復仇。而白同時出現，擁有血繼限界的他跟佐助交手。白使出「秘術·魔鏡冰晶」，把佐助困在其中。此時，鳴人打敗卡多派來、欲綁架伊那利一家的兩名使用居合斬的手下後，匆忙趕到的他卻魯莽地衝進了白的陷阱。佐助唯有利用剛開啓的血繼限界「寫輪眼」應付白的行動，同時亦掩護重傷的鳴人。白利用這一弱點，圖攻擊鳴人以迫使佐助露出破綻。佐助明知是計，卻用自己的身體掩護了鳴人，身受重傷倒下。鳴人以為佐助被殺，憤怒的他第一次的使用了九尾的力量，並擊敗了白。白的面具脫落，鳴人才知道他原來是先前所認識的那位少年。白承認已敗，請求鳴人殺掉他；然而白忽又感到再不斬處於危險中，向鳴人致歉並離去，並為再不斬擋了卡卡西的致命一擊。當鳴人得知白的死訊後，向看似冷漠的再不斬講述了白對他的忠誠和情誼，讓再不斬這個鐵血男人落淚不已。再不斬因此反過來把作惡多端的卡多殺掉，但犧牲了自己的性命。而佐助不久亦從昏死狀態中甦醒過來。 第七班順利完成任務，準備回木葉村覆命。達茲納先生為感謝鳴人相助，還特意把新築的橋樑命名為「鳴人大橋」。
中忍考試篇
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波之國任務完結後，鳴人們返回木葉。此時木葉正要舉行中忍選拔試，來自四方八面的下忍聚集在木葉，準備接受試練。鳴人、佐助及小櫻三人最終亦決定參加。第一回合是筆試，亦是鳴人此生最叫苦的難題；幸虧考官伊比喜其實是想考驗考生的心理，故鳴人雖一條問題也沒回答，但仍成功過關，還被伊比喜認為相當有意思。
第二回合是生存試練，在死亡森林內與其他考生爭奪用來晉級的「天之書」及「地之書」。途中遇上偽裝成草忍考生、已叛離木葉的大蛇丸。佐助對大蛇丸所召喚的大蛇一度畏懼，故鳴人一反之前，反過來以激將法使佐助振作起來。佐助終以巧妙的身手制伏大蛇丸，卻被大蛇丸在其膊上留下天之咒印，痛極昏過去。鳴人亦被大蛇丸以五行封印術揍肚子，九尾力量被封印起來並昏過去。小櫻只得自行照顧佐助及鳴人。但不久又遇上了音忍托斯、薩克及金・土，小櫻無法自行抵擋，幸得李洛克、鹿丸、丁次及井野等人相救;佐助亦突然爆發可怕的天之咒印力量，把音忍們擊退。鳴人、佐助甦醒過後，三人又繼續考試，但考試時限將至，始終仍欠缺所需卷軸。幸得之前認識的學長藥師兜指點，決定往終點之塔處等待其他考生，並擊敗三名雨忍成功奪取卷軸過關。
於第三場考試分預賽及淘汰賽。鳴人的預賽對手是犬塚牙及其忍犬赤丸。犬塚牙的「獸人分身」、「牙通牙」等術一度迫使鳴人處於下風，毫無還手之力，但鳴人卻巧使計令牙錯手重傷自己的忍犬赤丸，又因突然放了一個屁，讓牙反被自己過於敏銳的嗅覺所害，被鳴人自創的鳴人連彈所敗。進入淘汰賽，鳴人遇上有「天才」之稱的日向寧次，寧次的「八卦掌回天」、「點穴術」及「八卦六十四掌」更是出乎意料的厲害，鳴人連動寧次一根汗毛的力量也沒有，甚至被其封印穴道，使不出任何查克拉，吐血倒地。但因試前得到「三忍」之一的自來也所指點，同時解除了五行封印術，並使其能操控九尾的力量，其後以九尾之力擊敗了寧次，獲全場歡呼。但他並沒有因此成為中忍。
毀滅木葉篇
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就在考試步近尾聲之時，卻遭到了砂忍及音忍(大蛇丸在殺掉第四代風影羅砂後，裝扮成其，並指使砂忍聯合音忍進攻木葉忍者村)的突然襲擊，因佐助急於追趕自己的對手我愛羅，卡卡西便命令鳴人、小櫻及鹿丸務必阻止佐助胡亂行動。途中鹿丸緩阻了八名從後追趕的音忍，鳴人亦追上佐助，卻發現正在與佐助對戰的我愛羅，已變成另一張怪物(一尾守鶴)的面孔，還把小櫻給捕捉起來。起初鳴人被打到吐血，克服恐懼後，使出鳴人二千連彈及千年殺，把我愛羅打至潰不成形。及後我愛羅進一步化成完全體的尾獸「一尾守鶴」，鳴人亦召喚出已定下契約的蛤蟆文太，再混合變身為九喇嘛，把一尾守鶴逮住。鳴人把正沉入睡眠中的我愛羅撞醒，使「一尾」力量被壓制起來。最後，鳴人一拳痛擊我愛羅，使其倒在地上動彈不得，成為當時唯一打敗我愛羅的木葉忍者。小櫻及佐助獲救，我愛羅亦被其姊手鞠及兄勘九郎護送離開。他們回到木葉後，卻己收到第三代火影猿飛蒜山身亡的噩耗。
綱手搜索篇
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綱手給鳴人的項鍊
第三代火影蒜山喪生後，火影的位置一直被懸空；而卡卡西在對付突然來犯的曉成員－宇智波鼬時，亦中了其幻術(月讀)，身心備受折磨而需長期待在醫院;而佐助亦為鼬所傷。故此自來也決定帶同鳴人，前往尋找精通醫療忍術、「木葉三忍」之一的綱手。此行目的除了請其為卡卡西及佐助治療，亦打算請她回來擔任火影一職。自來也順道教鳴人新忍術－由第四代火影波風湊所創、不需結印的忍術「螺旋丸」。後來在短冊街酒館內偶然遇上綱手及其助手靜音，但對方對鳴人成為火影的夢想冷嘲熱諷，使鳴人感到不滿。喜歡賭博的綱手亦跟鳴人打賭，如果對方能在限期內習得「螺旋丸」，便把頸上屬於初代遺物的項鍊送給他。鳴人亦毅然承諾。
但不久大蛇丸亦找上綱手，欲利誘她為其治療被三代所廢的雙手，卻不成功；於是大蛇丸決定採取強硬手段。大蛇丸及藥師兜把綱手引到山丘上，兜以綱手害怕血的弱點，成功麻痺她的攻勢。幸自來也及鳴人及時趕上，鳴人還以自己的護額，替綱手擋住兜的拳擊。鳴人更以計鎖住兜的攻勢，並與影分身一起施展出螺旋丸，襲向兜的胸膛，把兜轟撞至岩石上。但鳴人同時亦為兜傷及心肌，吐血倒地並昏了過去，本有生命危險，後被綱手醫治。綱手見鳴人這樣保護自己而感激，又在短時間內習得螺旋丸而驚訝，決定重新振作，剋服對血的心理障礙，跟大蛇丸一戰。傳說「三忍」自來也、綱手與大蛇丸展開對戰，又分別召出各自的通靈動物，大蛇丸敗在力量型的綱手之下。大蛇丸見勢不對，與兜一同離去。三忍之戰告終，綱手終為鳴人所動，決定返歸木葉擔任火影，又按約定把項鍊送給鳴人。並將一切的寄望託付在鳴人身上。
佐助奪還篇
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經過前次的任務，佐助深感自己的力量還不及鳴人，而心生嫉妒，欲追求更強大的力量，以向兄長宇智波鼬報仇。此時來自大蛇丸所成立的音隱村、「音隱四人眾」的四名忍者，勸誘佐助投靠音忍者村，佐助亦為所動而準備叛離木葉。臨行前佐助亦把前來勸告的小櫻擊暈。木葉雖收到佐助叛離的情報，但因之前受到砂忍及音忍的攻擊，百廢待興，故未能派出多餘人力前往追捕。而鳴人知道後亦深感驚愕，決定要追回佐助，並尋找村中可信賴的夥伴參與任務。最終由中忍奈良鹿丸，下忍漩渦鳴人、日向寧次、秋道丁次及犬塚牙所構成的隊伍執行任務。出發前，鳴人向小櫻許下一生的承諾，一定會把佐助帶回木葉。然而，途中遇上「音隱四人眾」分別的阻撓，而夥伴們亦豁出自己的性命讓鳴人追上佐助。但卻又突然殺出了擁有血繼限界的強敵君麻呂，超出原先計劃之外。鳴人試圖製造千個影分身以擊敗君麻呂，但對方絲毫無損；幸得傷勢初癒的李洛克及我愛羅時相助，可繼續追趕佐助的步伐。
最終卻諷刺地，在千手柱間與宇智波斑決鬥的終末之谷遇上。鳴人追問佐助為什麼不珍惜彼此之間的友誼；而佐助的回應卻指出友情雖重要，但不能夠讓他變強，他所需要的是更強大的力量。鳴人無可奈何下唯有使用強硬手段迫佐助回歸，為的是不要看到他被大蛇丸利用。擁有咒印力量的佐助輕鬆的痛擊鳴人肚子並讓他吐血，還以強勁的體術將鳴人打昏在地。結果在佐助邊回憶童年邊痛打鳴人後，鳴人痛苦的問他：「難道我對你來說已經什麼都不是了嗎」佐助看著鳴人：「不，對我來說……你已經是我最要好的朋友了」這句話讓鳴人呆住了，也讓鳴人更堅定了要把佐助帶回去的心。剛開始鳴人和佐助各自用自己的絕招螺旋丸和千鳥，結果是互相抵消，兩個人都因威力而彈了出去，而經由這一擊，鳴人看著佐助內心掙扎難過不已：「現在，看來沒錯了，你是真的……真的想做我敵人……佐助───……」鳴人的淚水留了下來，在佐助繼續痛打鳴人時，鳴人都沒有反擊，內心想著自己對佐助的情感，在佐助對他說「我也想和你交手呢！」時自己高興的心情，因為那是第一次佐助因為認同他所說出的話，還有雖然他們彼此都沒有說出口，但原本互相討厭的他們其實已經是朋友這些事。這時佐助抓住鳴人的衣領把他提起，準備給他最後一擊千鳥。佐助擊中鳴人右胸膛的那瞬間，鳴人用九尾查克拉散了出來。鳴人對佐助吼道：「佐助，我不會把你交給大蛇丸的，就算要弄斷你的手腳，我也要阻止你！」，鳴人靠著九尾的力量站了上風，被這力量嚇到的佐助開啓進化了的寫輪眼，與使用九尾力量的鳴人對戰（包住鳴人形成九尾外衣）。最後進入咒印狀態二、使用寫輪眼的佐助用咒印狀態的千鳥和使用九尾力量的鳴人用螺旋丸一決勝負，佐助擊中了鳴人的胸口，鳴人則在佐助的護額上劃出了一條裂痕。大爆炸後鳴人昏倒躺在地上，佐助在大雨中突然一陣劇痛，跪下後剛好臉就在鳴人的正上方，佐助看著他之後便離開尋找大蛇丸，只留下被鳴人劃出裂痕的護額（在被卡卡西阻止的那次決鬥中，鳴人要求佐助先帶上護額，而佐助認為鳴人不可能能在他額頭上留下任何傷痕） 。沒能成功把佐助帶回，這亦成為鳴人心中長久的一個遺憾。倒在地上昏過去的他，被大雨灑遍全身；直到卡卡西的到來，才把鳴人帶回木葉接受治療。此事之後，鳴人決心修練自己，跟隨自來也在外修行。
原創篇
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第二部
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風影奪還篇
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跟隨自來也在外訓練二年後，鳴人回歸木葉。此時的他在體格及心智已較二年前成熟，衣裝也有少許變動。當得悉一眾友人已成為上忍或中忍，而我愛羅更是成為風影時，鳴人並不氣餒，反而被激勵起來。後來來自曉的兩名不速之客夜襲砂隱村，我愛羅因為要顧及砂忍村的居民而被地達羅用計擊敗，勘九郎欲救弟亦身中劇毒，砂隱村陷入混亂當中。得悉我愛羅被抓，同樣作為人柱力的他決心要前往拯救，正因鳴人非常了解我愛羅身處孤獨的痛苦。從前他亦嘗試過孤單的滋味，但現在已經有了自己的伙伴；相反我愛羅雖為風影，依然受盡村人的偏見與冷落。堅持將我愛羅從孤單及危機中拯救出來不可，鳴人的決心，打動了砂隱村內已退隱的元老－千代婆婆的心，決意復出，協助鳴人救回我愛羅。後到達曉聚會的地點，但為時已晚，我愛羅已被抽出尾獸力量而死亡。鳴人欲奪回我愛羅的身軀，因而被曾襲擊砂隱村的其中一名曉成員－地達羅所挑釁。 卡卡西不安心，故隨鳴人同去，並勸鳴人要冷靜下來，從詳計議。鳴人配合卡卡西，由卡卡西使出萬花筒寫輪眼擊傷地達羅，再由鳴人擊落地達羅所乘的巨鳥，取回我愛羅的身軀。後來證實我愛羅己死，鳴人激動地尾獸化，攻擊地達羅。卡卡西見狀，立刻用自來也所說的方法把鳴人制住。地達羅被木葉的第三班及第七班圍攻，迫虎跳牆下使出自爆方式，似要同歸與盡，幸被卡卡西轉移到另一空間，戰鬥結束，草原上躺著我愛羅的屍首，鳴人所表現的真摰友情，感動了千代婆婆，甘心犧牲自己的性命令我愛羅復活。我愛羅回歸，砂隱村的民眾夾道歡迎，我愛羅第一次感到被其他人肯定的滋味。故鳴人與同伴們準備回歸時，我愛羅心存感激；雙方的握手，代表著永恆的友誼。
佐助再會篇
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從曉的蠍口中得知其將與派往大蛇丸身邊的臥底會面，認為是尋找佐助消息的好時機；在五代目批准下，準備往會面地點──天地橋出發。由於卡卡西在與地達羅一戰中虛耗過多，無法同行，於是由原暗部成員、化名大和的天藏擔任新隊長，率鳴人、櫻及新成員祭前往目的地。雖然鳴人及櫻對祭的假意笑容及口不擇言，沒甚好感，但同意為了佐助，即使要與不喜歡的人合作也心甘情願。到達天地橋後，大和偽裝成蠍，接觸蠍的臥底，而鳴人們躲在岩後靜待指示。令一行人驚訝的是，原來這名臥底就是藥師兜。及後大蛇丸亦出現，大和的偽裝身份亦被揭穿，雙方交戰起來。鳴人受到挑釁後尾獸化，失去意志，還把想讓他恢復意志的小櫻弄傷。大蛇丸與鳴人間爆發激戰，被兜稱為怪物間的戰鬥。後大蛇丸因三年限期已到，身體不能承受，不敢戀戰而去；鳴人亦被大和操控尾獸的力量所壓制，變回人類的狀態，這時已渾身是傷。清醒過後，得悉是自己打傷了櫻而悔疚，但同意大和所說，要不斷鍛鍊自己本身的力量去保護身邊重要的人，不是要用九尾的力量。
天地橋一戰後，鳴人們繼續追蹤大蛇丸一眾，卻得悉祭背叛了他們。此時大和的木分身已查出大蛇丸巢穴的所在地，鳴人們便決定深入虎穴。他們先找到祭，並將其綑綁起來；祭問鳴人為什麼執著於要拯救佐助，鳴人卻說這是因為他與佐助之間，有著兄弟般的「羈絆」。佐井為其所動，想親眼看看「羈絆」的意義，終棄暗投明，並反過來合力把剛到的藥師兜制服。鳴人與佐井冰釋前嫌，組隊在大蛇丸巢穴內尋找佐助的下落。不料卻又遇上大蛇丸，於是鳴人讓佐井先尋找佐助，自己則應付大蛇丸。及後小櫻及大和前來助陣，大蛇丸又再遁去無蹤。鳴人們從佐井臨走時遺下的秘策中，赫然發現原來佐井此行目的，是要暗殺佐助，不禁又憂心起來。突然一聲巨響，引起鳴人們的注意，並急步趕往現場，只見佐井正呆站著。忽又傳來一把熟悉的聲音，只見爆炸後地面上站著一個人，正是佐助，重遇佐助，鳴人首先是表現興奮，但佐助冷漠的態度及身手的敏捷卻出乎意料之外。佐助稱要把鳴人殺掉，以斬斷彼此間的「羈絆」；又道出剛才佐井說要替鳴人帶他回木葉之事。奇妙的是，大蛇丸及兜此度又再出現，竟阻止佐助殺鳴人他們，目的是要留下能剷除曉的力量。佐助不再執著，跟著大蛇丸離去，救回佐助的目標再度失敗，但卻得到了真心的夥伴佐井。
守護忍十二衛士篇(動畫原創)
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卡卡西驗出了鳴人的風屬性，之後鳴人找同是風屬性的阿斯瑪為鳴人示範了風性質的查克拉刀，得到指導的鳴人，很快的活用影分身的特性而累積了經驗。鳴人藉著影分身修煉法，花了兩天學會「性質變化」[8]。一方面阿斯瑪領導的第十班前往受擊的國境村落調查，另一方面大和領導的新卡卡西班則前往調查荒墓的事，而卡卡西則前往和自來也匯合調查「曉」的動向。大和領導的新卡卡西班來到火之國邊界欲調查盜墓的事件。在等待火之寺僧人時，鳴人遭受火之寺俗家弟子空誤認為是盜墓者而襲擊。透過地陸的介紹，得知早前在木葉空窗期時有著守護者12人的組織保護著諸侯，但其中一半的人因想支配諸侯製造戰爭來使火之國一統天下，導致12人分裂，站在非戰的這邊，與鷹派立場的6人決戰，其中4人身亡也就是盜墓者目標四座墳墓的主人。新卡卡西班與地陸、空接到訊息，四具屍體正由朱雀方向運走，一行人追至平原，在奪回的過程中，敵人的忍術，將平原變化成山谷，一行人也被分開。被分開的眾人，分別遇上了鷹派的守護者…！脫困後，新卡卡西班回到木葉村，空引薦給火影暫時加入新卡卡西班，沒想到竟然遇上了之前在戰鬥中見到的白髮男子──降土…！降土所率領的三名守護者：不動、不緣和風火使出了之前與大和一行人戰鬥時用到的忍術，剎時間，木葉忍者村變成了一座死城…四衛士被用轉生術復活，準備發動忍術「雷夢雷人」毀滅木葉村，正當鳴人與同時擁有多種屬性的風火對決時，阿斯瑪也為了阻止四人眾施展雷夢雷人，正在努力與北子交戰著。另一方面，封印在空體內的九尾查克拉被降土釋放出來〈在九喇嘛襲擊木葉時，飄散到空中的九尾查克拉被降土收集並轉到空的體內〉，鳴人一邊極力壓抑自己體內的九尾，一邊拚命的想把空的心喚回來，而其他的夥伴們，只能選擇袖手旁觀。另一方面，降土與阿斯瑪也到了必須做出最後了結的時刻…阿斯瑪最後擊敗降土，原來是空的父親和馬，鳴人也以真誠喚回空的心，解決了九喇嘛現身的大災難…在之後，伊魯卡老師說真的有幸能敎到那麼好的學生，原本的吊車尾的鳴人在村子遇到危機時表現的非常出色。
飛段・角都篇
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阿斯瑪對上「曉」的飛段、角都，戰敗陣亡，第十班意欲報仇，卡卡西暫時把修行之事交給大和處理、而自己負責照顧第十班。後卡卡西所率的第十班與飛段、角都陷入苦戰，幸虧大和及時率領鳴人、佐井、櫻三人趕到，加入戰團，鳴人更與大和一起使出風水混合術—颶風水渦之術，抵消角都的風火混合攻擊。鳴人以新術風遁·螺旋手裡劍攻擊角都，但第一次失敗了。卡卡西認為應對角都進行圍攻方妥當，但憑著鳴人要超越四代火影的決心，卡卡西讓鳴人作第二次攻擊。鳴人以影分身成功欺騙角都，並從其背後施以風遁·螺旋手裡劍，給予絕命一擊，一击干掉角都两条命；只剩一条命的角都倒在地上動彈不得，由卡卡西了結其生命。鹿丸亦把飛段擊敗後，眾人又回到木葉忍者村。
自來也VS培因・佐助VS鼬篇
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為了得知曉的情報，及追尋佐助的下落，木葉決定鎖定以宇智波鼬為目標的追捕計劃，而鳴人的大和班和卡卡西新領的第八班一起聯手行動。途中鳴人的影分身曾一度遇上宇智波鼬，鼬當時亦有話希望跟鳴人說，可惜卻因為鳴人的衝動打斷了話題。但鼬臨走前卻賦予了鳴人神秘的力量，並說在必要時才用此力量等等。後眾人對上了曉的宇智波班，鳴人的螺旋丸、志乃的蟲玉及牙的通牙之術均對其無效；就在此時，曉的絕前來匯報佐助與鼬的戰果，佐助的勝利及戰後受重創使鳴人感驚愕及擔心，並曾指罵絕是蘆薈、要他說出佐助在那裡。收到情報的班不再戀戰，及絕一起前往戰場把鼬的屍體及佐助帶走。鳴人們急步追趕，雖找出戰場位置，但早已人去樓空了。
培因來襲篇
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再次尋找佐助的蹤影失敗後，回到木葉，卻驚聞自來也被培因殺害的噩耗。為此曾一度悲傷消沉的他，因為伊魯卡老師和鹿丸的鼓勵，而重新振作起來，並協助解開自來也臨終前留下的暗號；可惜的是，對培因的真面目仍然沒有頭緒。為了替自來也報仇，他決定接受深作大人的提議，前往自來也曾修行的仙地「妙木山」，作艱苦的仙術訓練。訓練期間，鳴人多次差點變成石蛙，幸得深作大人用術阻止，不過鳴人卻也滿身是傷。經過一番修行，鳴人總算是基本掌握了自然力量，故深作大人便要他開始轉為不用蛤蟆油的練習，同時也給了鳴人自來也的遺作──「超骨氣忍傳」。
這個時候鳴人已基本掌握了深作所授的「青蛙對練」，及能在不動的狀態下吸收自然力量，控制仙術查克拉。此時深作告誡鳴人有關仙人模式的缺點，就是只能維持5分鐘左右；而且每一次使用前，需經一段時間、在靜止的狀態下吸取足夠的自然力量方可使出。因此如果在不動的狀態下，就很容易成為敵人的靶子。為免如此，使用時就必須有其他夥伴同在，以為其爭取充裕的時間吸收自然力量。但深作認為最有效的方法，就是與鳴人融為一體，以求能同時分擔「動」和「靜」兩邊的工作。另一邊廂，木葉忍者村正受到培因的摧毀，身為五代火影的綱手，目前只能祈求鳴人這位「預言之子」的回歸。
不料，深作在和鳴人進行融合訓練時被鳴人體內的九喇嘛排斥。眼見之前的修煉即將白費，鳴人萬分苦惱。但當他看見自來也在深作背後留下的暗號後，便堅持繼續修煉。鳴人希望透過一邊跑一邊和深作融合，但修煉令深作也傷痕纍纍。深作指出要同時移動和收集自然能量就如望左的時候同時望右是不可能的。鳴人頓時有所覺悟。最後鳴人終於是成功練成了仙術訓練。之後，鳴人和深作得知聯絡蛙幸助被殺害，便知道木葉出事了。在木葉附近的蛤蟆仙人誌麻（深作的太太）用逆通靈之術把鳴人和深作和三位蛤蟆召喚過來。
鳴人穿了和自來也相同的外套，背後背著自來也的書卷，以仙人模式和深作、蛤蟆文太、蛤蟆健和蛤蟆廣在木葉出現，看見被培因蹂躪的家鄉，鳴人無語可發。眼見木葉被天道夷為平地，憤怒的綱手衝出來要與培因一決生死。此時剛被復活的修羅道，襲向綱手，卻被鳴人的螺旋丸秒殺。鳴人對著天道說「一決勝負吧！！」鳴人和天道之戰亦告揭開序幕。仙人鳴人使出壓倒性的力量，施展了新術—可投擲至目標的仙法‧風遁‧螺旋手裡劍、仙法‧螺旋連丸及蛙手印，先後把修羅道、人間道、畜生道、餓鬼道、地獄道等一招擊倒。但是天道使出神羅天征把鳴人及其影分身擊開，戰況隨即進入膠著狀態。之後鳴人想要聯同深作使出幻術，卻被天道的萬象天引所逮，並為餓鬼道吸走查克拉，強逼鳴人解除仙人模式。幸好餓鬼道因吸取過多仙術查克拉，反變成石化蛙。但餘下的天道已知仙人深作將要使出幻術，便先使出萬象天引，利用黑棒把被吸來的深作幹掉；再把鳴人拉引過來並摔在地上，用黑棒貫穿其雙手。將他暫時壓制住。鳴人憤怒的質問天道為何要這樣做，而天道也決定向鳴人透露自己的目的。
聽完培因對於如何追求和平的偏激見解後，鳴人雖滿心不認同但卻又無言反駁。就在天道即將俘虜鳴人時，雛田為了救援鳴人挺身而出。鳴人激動的要她趕快逃走，但雛田對鳴人說出了內心暗藏許久的真情，並且表明她是自願為鳴人挺身而出的！雛田衝上前去和天道展開近身戰，一時之間似乎不落下風，但是面對神羅天征卻是無力招架，倒地後被天道重傷。鳴人一怒之下爆發九尾的力量，並露出第六條尾巴，及顯現出九尾的骨骼。同時還破壞了大和與第四代火影預先施下的封印術。天道接連使出絕技神羅天征及萬象天引但對鳴人完全無效，不得不逃到村子外。之後在離村子甚遠處暗中使出了他的隱藏絕技「地爆天星」。這是能將廣大範圍內的物體全部吸引到天道做出來的超引力核心周圍，並壓縮成一巨大球體的絕招。鳴人在六尾狀態下試圖用查克拉能量砲反擊但沒有成功，因而被吸入球體中遭到壓制住。面對禁術地爆天星，鳴人在九尾的煽動下爆發出八條尾巴，出現九尾的肉體，正當鳴人要露出第九條尾巴（把封印九尾的符咒撕掉）時，四代目火影--波風湊突然出現，阻止鳴人。與湊見面之後，鳴人才知道自己是四代目火影的兒子，情緒激動。湊相信鳴人一定能夠守護木葉，幫鳴人把封印修復，九尾瞬間消失。鳴人變回了仙人模式後，與天道展開最後對決，並且在成功撐過了神羅天征的衝擊後，以自來也所授的螺旋丸打倒了天道，成為超越了自來也的仙人。及後鳴人追蹤長門的真身，半路中受到井野父親的阻擋，但還是由鹿丸父親化解了，鳴人終於到達長門真身的所在地。
鳴人與長門一番對話後，長門被其永不放棄的意志所打動，決心將促成和平的願望交付鳴人。長門使用了禁術—外道‧輪迴天生之術令木葉所有死亡者復活（包括卡卡西，不包括自來也，原因可能是使用術的前提，需要有完整的屍體，但自來也早已沉入水底了，而被復活的眾人則是剛與培因交戰完後不久），卻犧牲了自己的性命。 小南把長門及彌彥的遺體帶走，同樣把希望託付給鳴人。鳴人決意繼承師父（自來也）及師兄（長門）的遺願。
原創（1）過去篇
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動畫原創，一系列以鳴人為主角的故事系列。
五影篇
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鳴人在卡卡西的揹負下回到木葉，並接受群眾的盛大迎接。從犬塚牙口中得知段藏下達了抹殺佐助的許可，鳴人向祭詢問有關段藏的真實身分，祭卻因為被下了咒印不能提及此事。後遇上雲隱派來傳遞文書的使者並與其交手，得知佐助已經和曉聯手，並且擄走雲忍導師，同時也是八尾祭品之力一事。得知這驚愕的事實後，小櫻驚慌的不知所措，鳴人出面化解並決定要阻止佐助繼續走入邪道。
鳴人及後和卡卡西，大和追上前往出席五影大會的雷影，希望能勸他放過佐助，但雷影不接受其解釋，而以過來人的身分訓斥了把世事想得太天真、太重朋友的鳴人。鳴人一行人後來在投宿的旅店中遇上了特意前來找他的宇智波斑，鳴人激動地質問班對佐助有何企圖。斑指出佐助現已被仇恨所支配，並指出出宇智波一族在六道仙人逝世後，已是被詛咒的一族，註定和千手一族（即木葉忍者）永遠地戰鬥。而佐助作為宇智波一族的唯一後人，他須繼承一族的所有仇恨；並且用憎恨的力量向木葉、向世界報仇。而鳴人繼承了千手一族的火之意志，故鳴人和佐助便是生於這一代的兄弟，並繼續未了的戰鬥。
之後與小櫻、祭、犬塚牙、小李會合，小櫻對他當面表白，同時勸諭他放棄追尋佐助，但鳴人並沒有接受，以「這種玩笑一點都不好玩，討厭對自己說謊的傢伙」為由拒絕了她。原本想在小櫻面前，坦言班所訴說的宇智波一族等事，但因卡卡西的阻止沒有說出口，並且承認自己是自願幫助佐助。後來祭告訴鳴人，與鳴人同期的木葉忍者都加入了將佐助殺掉的行列，連小櫻也下定決心準備與佐助了斷，使得鳴人震驚不已；我愛羅等人隨即趕到，告知鳴人有關忍者聯合軍的企劃。
宇智波佐助打贏段藏後，段藏為了同歸於盡而使用裡四象封印術，卻被佐助躲過。佐助接下來還想殺掉已經沒有利用價值的香璘，但此時小櫻出現擾亂了佐助的計畫。小櫻騙佐助要背叛木葉加入他的隊伍，佐助開出條件是要小櫻動手殺掉香璘。就在小櫻準備用毒苦無刺殺佐助時，佐助早已先下手為強想殺小櫻，此時卡卡西飛身救下小櫻，並與佐助對戰。佐助張開兩顆萬花筒寫輪眼使出須佐能乎射出弓箭，被卡卡西左眼的萬花筒寫輪眼擋下。卡卡西仍試圖讓佐助想起過去和木葉的夥伴們度過的光明歲月，但佐助卻已被仇恨控制，過去夥伴的笑容如今全變成讓他憤怒不已的嘲笑。這份憤怒更讓須佐能乎進化成手持兩大神器的完全形態。就當佐助想繼續發動攻擊的時候，卻發覺自己眼睛突然幾乎看不見了(因為佐助過度使用了萬花筒寫輪眼)，須佐能乎也迅速崩解。注意到這個異變的小櫻想趁機拿苦無刺向佐助，但最後仍是下不了手，反而被佐助發現奪下苦無要殺了小櫻，鳴人及時趕到，救走小櫻，並且開始與佐助交戰。和終末之谷一戰最後過招一模一樣的對決，結果再次不分上下。但此時佐助已是油盡燈枯的狀態，被衝擊彈向後方時已無法穩住身形。此時白絕出現，幫了他一把。隨後宇智波斑也跟著出現。鳴人對佐助表示他不再阻止他復仇，但前提是由他來當佐助的第一個目標。佐助在留下：「那麼就先從你殺起吧！」這句話後，和斑一起用時空間忍術離去。至於鳴人，由於戰鬥中被佐助手持的附毒苦無劃傷，在佐助離去後一度因藥效揮發口吐白沫，由小櫻替鳴人治療。
原創（2）航海篇
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回到木葉後，向同屆的忍者們表明要獨自對付佐助，引來眾人的訝異與反對。鳴人在妙木山向預言者大蛤蟆仙人請教，獲知他即將與擁有強大瞳力的人決戰，受其指點尋找章魚（即八尾人柱力），並得到了九尾封印的關鍵鑰匙，在木葉和同盟國的安排下，鳴人走海路前往雷之國。
在木葉和同盟國的安排下，鳴人抵達一座孤島，與八尾祭品之力殺人蜂會合，展開訓練（其實是將兩人與戰鬥隔離）。後來鳴人在真實之瀑中面對過去未發現的黑暗自我，初次對決結果是完全不分勝負，但若不戰勝黑暗自我，就絕對敵不過九尾的邪惡意志，在聽聞過去殺人蜂和基之間的故事後，有所體悟的鳴人在真實之瀑成功挑戰黑暗的自我，殺人蜂亦允諾協助鳴人進行九尾控制訓練。
在殺人蜂的引導下，鳴人抵達了自己的精神領域，利用先前得到的九尾封印鑰匙解開封印，與九喇嘛交戰，目的是要從九尾體內把牠的查克拉給搶過來。雖然鳴人與殺人蜂在精神領域聯手並一度壓制九尾，並且以強大的仙人力量一度重傷九尾，卻不慎被九尾的憎恨開始入侵，鳴人快被憎恨吞噬前，鳴人的母親－漩渦九品出現在鳴人面前，鳴人與母親重逢的同時，得知了父母的過去，重新迎戰。以仙人狀態使出「仙法‧無限超大螺旋丸連彈」重創九尾，再以「仙法‧風遁奧義‧螺旋手裡劍」把九尾的查克拉打出體外並吸收之。鳴人現出六道之身跟神器六勾玉，憤怒至極的九尾使出有史以來最強超級尾獸砲企圖一舉扳回劣勢。但鳴人先使出六道仙人的術輕易化解尾獸砲並將九尾封印，九尾在不甘心的怒吼著牠不會忘記今天鳴人的所作所為後，沉默了下來。兒子成功收服九尾，九品自是非常高興的恭賀他，但隨後又嚴肅的告訴鳴人自己正是前一位九尾的祭品之力，並將向鳴人揭露16年前九尾襲擊木葉事件的真正真相。鳴人謝過九品並允諾成為超越父母的忍者，返回了現實世界。
由於經過查克拉控制訓練，鳴人一旦開始使用九尾的查克拉，就會變身成九尾查克拉模式，能夠感覺到他人的負面情緒，因而識破藏身於殺人蜂所攜帶的「鮫肌」裡的鬼鮫，鬼鮫衡量情勢自知不敵欲逃走，被鳴人以迅雷不及掩耳的⌈瞬身之術⌋欺身飽以右拳吐血，鬼鮫訝異鳴人驚人的速度，在旁的殺人蜂彷彿看到了⌈金色閃光⌋。鳴人因為腳踏力過猛因而卡住無法繼續追擊鬼鮫。因此由阿凱追擊並與鬼鮫展開決戰。鬼鮫追擊事件告一段落後，鳴人在殺人蜂的引導下，展開尾獸查克拉應用訓練的最後階段。
得到鬼鮫的情報後，班告訴兜十萬隻絕的事情之後，讓兜和地達羅前去捕捉九尾。兜與地達羅去島龜捕捉鳴人時，途中被土影攻擊，兜讓地達羅去和土影對決，自己召喚萬蛇二代去攻擊島龜。兜隨後與大和等人展開激戰，但途中卻把大和抓走打斷與土影的戰鬥。
忍界大戰篇
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鳴人和殺人蜂被困住龜島，但在獲知木葉忍者村和其他忍者村在忍界戰場上奮鬥的消息後，鳴人決定前往戰場協助作戰。一開始，伊魯卡對於鳴人的舉動感到不認同並試著勸阻他，但在鳴人的堅持下而讓他通行。之後鳴人和比遇上雷影並與其交戰，因為綱手出面表明讓人柱力發揮其才的立場，鳴人和殺人蜂才得以抵達戰場參戰，卻遇上被穢土轉生之術召喚出來的長門和宇智波鼬，交戰期間鼬受止水的萬花筒寫輪眼最強的幻術「別天神」影響而擺脫穢土轉生的控制，而跟鳴人及比聯手封印了被兜完全控制的長門，後來鼬對於欲一肩承擔整場戰事的鳴人給予勸告和託付信念後，鼬決心去阻止兜的穢土轉生術，而鳴人和比以阻止鳶和穢土轉生忍者和10萬白絕大軍為目標重新出發。
過程中被穢土轉生的第二代目土影「無」,遭遇第三代目土影「兩天秤大軒」與我愛羅聯手封印，三人交戰時，無利用本身分裂的能力一分為二，讓大軒與我愛羅在混戰中封印住一半的無，隨後另一半的無，在兜的指使下，用穢土轉生出最後的王牌「宇智波斑」。在斑出場時，忍者聯軍大吃一驚，在此之前大家都誤以為假面人「鳶」的身份是班，正當大家都在猜想那面具底下的人是誰之際，斑已殺入聯軍之中大開殺戒。
在將穢土轉生的宇智波斑交給前來助陣的五影後，鳴人終於碰上了鳶和「新培因六道」，但鳴人和比卻完全不敵六隻尾獸的力量，之後卡卡西和阿凱助陣，仍陷入苦戰。在絕望之時偶然地和四尾對話，鳴人因此答應願意讓四尾解脫鳶的控制，但成功後不料受另外的五隻完全尾獸襲擊，此時視若無睹的九尾終於決定要和鳴人並肩作戰。鳴人與九尾同步一起使用「尾獸模式」並大膽的和剩餘五隻尾獸展開「尾獸玉」對決。而後於精神世界中和尾獸與人柱力們對話。
後來尾獸及其人柱力們皆認同鳴人並自我介紹，隨後尾獸被回收到外道魔像中，此時尾獸們皆認同了鳴人，並將一小部份的查克拉交給鳴人。最後被兜穢土轉生的鼬與弟弟佐助聯合作戰，鼬成功了使用失去光明為代價，與伊邪那岐相反的瞳術「伊邪那美」，打敗了兜，停止了穢土轉生，敵人一一消失（除了宇智波斑，因為他使用了穢土轉生·解）。
之後與卡卡西和阿凱以及殺人蜂聯手，對抗已復活十尾的宇智波帶土和宇智波斑，在被對方的「木遁·扦插」攻擊之餘，寧次替他抵擋攻擊而死，使得鳴人更下定決心對抗帶土和斑，接著利用九尾之力再次變化成「尾獸模式」並將其查克拉灌輸給夥伴。
其後對抗十尾和宇智波帶土一直處於劣勢。當十尾發射一個巨大尾獸玉，穢土轉生的波風湊終於趕到並阻止其命中忍者聯合軍。「鷹」、大蛇丸、穢土轉生的四影的到來使忍者聯合軍重振士氣。第七班終於集合。接着，嗚人和同期生（除了第三班）及四影一起討伐十尾分裂體。他、佐助及四影被剛成為十尾人柱力的帶土找上。透過二代目火影千手扉間和四代目火影波風湊的計劃，「灼遁·光輪疾風漆黑矢零式」擊中帶土背部，可惜被其陰陽遁所抵消。之後他們發現仙術攻擊對其有效，並與佐助合力使用「威裝·須佐能乎」對付帶土，加上鳴人的說服力和全體人員的努力，成功把尾獸們從十尾人柱力身上拔出來。
正當帶土想用輪回天生把在這場大戰中死去的忍者復活，卻被黑絕阻繞並誤把斑復活。面對閉着眼睛的班，鳴人、佐助、初代火影、佐井卻被其當作笨蛋般玩弄。其後斑更成功地把八尾及九尾從殺人蜂及鳴人身上抽出以封印到外道魔象之中。我愛羅聽從九尾被抽出前的指揮將鳴人載往四代目身邊，小樱抢救鸣人让他不至于心跳停止。在吸收了四代目阴查克拉的黑绝回到带土身上后，带土觉悟後将鸣人傳入异空间，注入了阴九尾查克拉與一尾、八尾的一小部份查克拉鳴人身體裡，暫時保住鳴人性命。
在漫畫670話中，鳴人與「忍宗始祖」、「六道仙人」大筒木羽衣相見，羽衣告訴鳴人忍宗的起源和其兩名兒子的故事，並告訴鳴人就是他的次子的轉世者、繼承了其愛心和團結之意志阿修羅的人，鳴人下定決心要為保護夥伴而戰、羽衣便賜予鳴人新的力量並讓他重返戰場。右手亦出現圈形標誌，代表著六道陽之力。
和第七班逃過無限月讀，與復活了的大筒木輝夜戰鬥，之後和輝夜進入某個空間，輝夜原先要用共殺之灰骨穿插卡卡西和帶土其身，但是帶土用神威救了卡卡西一命，還對鳴人訴說了他的遺言，獨自一人去向琳懺悔，鳴人瞬間至輝夜身邊，徒手砍下輝夜的手臂。其後與佐助成功封印輝夜，然後被六道仙人和歷代五影使用通靈之術召喚至原先世界。正當打算解開無限月讀時佐助卻突然利用輪迴眼將尾獸們控制並封印於地爆天星内，最後鳴人只好和佐助一戰並宣言將兄弟間的戰鬥的命運畫上句號。經過一番激烈對決，鳴人和佐助均失去一臂而重傷倒地，直至翌日清晨才再次甦醒，鳴人告訴佐助自己已經將其視為朋友，所以無論如何都不會坐視其深陷痛苦的泥沼，令佐助為之動容。雙方再次言和後，小櫻抵達現場為兩者療傷，鳴人和佐助亦返回木葉村和卡卡西商討接下來的計劃。就在佐助即將步出木葉村再度遠行之際，鳴人將先前被螺旋丸劃下痕跡的護額交還給對方，佐助亦決定妥善收藏該枚護額，直至一切安定為止。
在之书
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慕留人和向日葵因为争夺玩偶时将玩偶撕成两半而发生冲突，鳴人为了保护慕留人被向日葵点穴，于是缺席了第七代火影的就职仪式，最後由木葉丸以一般的變身術易容扮成鳴人出席.
結局篇
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劇情接近尾聲時，鳴人於第四次忍界大戰落幕的多年後，接替從第六代火影職位卸任的卡卡西，成為第七任火影。最終和日向雛田結為連理，育有一對子女，分別為漩渦慕留人（うずまきボルト）和漩渦向日葵（うずまきヒマワリ），還為長子遺傳到自己幼時酷愛惡作劇的特性傷透腦筋。
慕留人-火影忍者新世代-
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主条目：博人传-火影次世代-
就任火影後因為忙於工作而大幅減少與家人相處的時間，慕留人對此相當不滿，但隨著故事發展慕留人對此有了見解，虽然博人不想当火影，但也想成为在火影背后默默支持火影的人。
宇智波紗羅妲篇
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主条目：火影忍者外傳～第七代火影與緋色的花月～
面對被突襲的佐助，發現襲擊者身穿宇智波家族的家徵衣服，而且還擁有寫輪眼，於是通靈鷹趕緊通知鳴人。當鳴人與卡卡西商量過後，認為此人身份只有兩個可能，一是宇智波家族的倖存者，二是大蛇丸的實驗體。於是鳴人決定親身會回佐助並前往大蛇丸基地，調查「寫輪眼少年」的身份，而另一邊因為對自己的身世抱有疑惑的紗羅妲與蝶蝶決定展開一場「尋找親生父母」的旅程，並跟隨鳴人背後。就在二人緊隨途中，紗羅妲與蝶蝶受到身份神秘的寫輪眼少年「宇智波信」的襲擊，且揚言要將紗羅妲帶回去，雙方隨即陷入交戰狀態，可是紗羅妲與蝶蝶很快便處於劣勢，就在此刻鳴人成功趕到拯救她們。及後三人決定一同前往山上的「塔」中會合佐助，可惜在前往目的地後不久，黑衣神秘人與宇智波信兵團便開始對他們發動進攻。在到達大蛇丸根據地後，水月卻為紗羅妲進行基因驗證，結果紗羅妲的基因卻與被水月認為是「香燐出生時留下的東西」一致，此刻過程全被鳴人所聽見。面對情緒不穩定的紗羅妲，鳴人欲安慰她，令紗羅妲了解到與父母之間的親情不在乎血緣而在乎多年來所培養的感情，最終佐助與小櫻之間的互動令紗羅妲對父母之間的關係有了新的了解，其中原因不泛鳴人的啟發。其後與宇智波信的戰事裡，敵人一度內亂，幸及鳴人的說服，一眾宇智波和信便跟隨鳴人回到木葉忍者村的孤兒院中，由兜負責調教他們。
中忍選拔試篇
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主条目：火影忍者劇場版：慕留人
鳴人由於公務的繁忙,缺席了博人的生日慶祝。深感不快的博人為了不讓妹妹向日葵失望，和父親訂下承諾，要求鳴人必須出席妹妹的生日慶祝。然而仍是由於公務的繁忙，鳴人只能派出一個影分身回家慶祝，更於捧蛋糕時由於本體過度疲勞消失，毀了向日葵的生日蛋糕和慶祝，導致父子間完全決裂。憤怒的博人因而有了否定父親作為火影的想法。